Взаимовлияние заболеваний полости рта и толстой кишки: систематический обзор

Актуальность. Ежегодно появляются новые исследования ученых разных стран, подтверждающие, что возникновение заболеваний как со стороны стоматологических органов, так и со стороны кишечника влекут за собой нарушения взаиморегуляции в рамках единой структурно-функциональной системы различных отделов желудочно-кишечного тракта (ЖКТ), в том числе полости рта. Цель – изучить доступные данные отечественной и мировой научной литературы о состоянии полости рта на фоне заболеваний толстой кишки.

Материалы и методы. Проведен систематический поиск и анализ доступных отечественных и зарубежных источников литературы, в число которых были включены 89% материала из литературы не старше 10 лет. Подбор осуществлялся в электронных базах PubMed, Google Search, eLibriary. Печатные работы изучались при соблюдении следующих критериев включения: пациенты с заболеваниями ЖКТ, в том числе толстой кишки (запор, геморроидальная болезнь, колит, дивертикулез, полипы толстой кишки, рак толстой кишки), среди которых было исследование полости рта по одному из заболеваний или состояние челюстно-лицевой области в целом. В рамках изучаемой темы было выявлено 2473 источника научной литературы. В процессе работы были удалены дубликаты, проверена литература на наличие названия и аннотации, по итогам отбора для изучения было доступно 985 исследований. В систематический обзор было включено 59 публикаций, которые подходили для данного исследования и могли быть использованы в количественном сравнении.

Результаты. Имеются научные данные об обнаружении обратной корреляции уровня С-терминального телопептида коллагена первого типа и резорбции костной ткани альвеолярного отростка по костному показателю Фукса (r = -0,633; p < 0,05). Также выявлена статистически значимая прямая связь уменьшения остеокальцина в ротовой жидкости (r = 0,589; p < 0,05). Таким образом, по анализу ротовой жидкости пациентов с неспецифическим язвенным колитом и синдромом раздраженного кишечника можно заподозрить воспалительное заболевание пародонта. Ученые приобретают единый взгляд на образование аутоиммунных реакций в ответ на воспалительные процессы в слизистой оболочке разных отделов ЖКТ, негативно влияющих и на ткани ротовой полости. Группы ученых разных стран, в том числе из Японии, в 2019 году изучили микробиом слюны с помощью секвенирования гена 16S рибосомной РНК и обнаружили достоверное увеличение бактериального разнообразия слюны у пациентов с раком ЖКТ, по сравнению с контрольной группой: количество оперативных таксономических единиц (ОТУ), P = 0,02; индекс Шеннона, P < 0,01; Чао1, Р = 0,04.

Заключение. Таким образом, основываясь на доступных данных мировой научной литературы, можно констатировать наличие патологических изменений в полости рта на фоне заболеваний толстой кишки, которые в состоянии помочь в диагностике и мониторинге активности колопроктологического заболевания. Тем самым возрастает интерес к вопросу взаимосвязи заболеваний толстой кишки и состояния полости рта. Имеются немногочисленные работы по представленной теме. Появляются единичные статьи о патологических изменениях в полости рта у людей, страдающих геморроидальной болезнью, что требует дальнейшего более подробного и углубленного изучения.

1. Peres MA, Macpherson LMD, Weyant RJ, Daly B, Venturelli R, Mathur MR, et al. Oral diseases: a global public health challenge. Lancet. 2019;394(10194):249–260. doi: 10.1016/S0140-6736(19)31146-8

2. Иорданишвили АК, Бельских ОА, Тишков ДС, Карев ФА, Музыкин МИ, Либих ДА. Особенности функционирования слизистой оболочки полости рта и языка при хронических заболеваниях почек, кишечника и эндокринной патологии. Курский научно-практический вестник «Человек и его здоровье». 2015;(4):30-36. Режим доступа: https://www.kursk-vestnik.ru/jour/article/view/69

3. Wang X, Ge X, Liao W, Cao Y, Li R, Zhang F, et al. ZFP36 promotes VDR mRNA degradation to facilitate cell death in oral and colonic epithelial cells. Cell Commun Signal. 2021;19(1):85. doi: 10.1186/s12964-021-00765-4

4. Zhang Y, Qiao D, Chen R, Zhu F, Gong J, Yan F. The Association between Periodontitis and Inflammatory Bowel Disease: A Systematic Review and Meta-analysis. Biomed Res Int. 2021:6692420. doi: 10.1155/2021/6692420

5. Tan CX, Brand HS, de Boer NK, Forouzanfar T. Gastrointestinal diseases and their oro-dental manifestations: Part 2: Ulcerative colitis. Br Dent J. 2017;222(1):53-57. doi: 10.1038/sj.bdj.2017.37

6. Ривкин ВЛ. Современные представления о патогенезе, формах и лечении геморроя. Consilium Medicum. 2017;19(7.1. Хирургия):57–61. Режим доступа: https://consilium.orscience.ru/2075-1753/article/view/94785/74682

7. Ahn J, Chen CY, Hayes RB. Oral microbiome and oral and gastrointestinal cancer risk. Cancer Causes Control. 2012;23(3):399-404. doi: 10.1007/s10552-011-9892-7

8. Toyoshima O, Nishizawa T, Yoshida S, Matsuno T, Miyoshi K, Naito E, et al. Hemorrhoids as a risk factor for colorectal adenomas on colonoscopy. Endosc Int Open. 2023;11(5):E497-E503. doi: 10.1055/a-2062-9443

9. Sung H, Ferlay J, Siegel RL, Laversanne M, Soerjomataram I, Jemal A, et al. Global Cancer Statistics 2020: GLOBOCAN Estimates of Incidence and Mortality Worldwide for 36 Cancers in 185 Countries. CA Cancer J Clin. 2021;71(3):209-249. doi: 10.3322/caac.21660

10. Старостин РА, Гатауллин БИ, Валитов БР, Гатауллин ИГ. Колоректальный рак: эпидемиология и факторы риска. Поволжский онкологический вестник. 2021;12(4): 52-59. Режим доступа: http://oncovestnik.ru/archive/2021/2021-4/kolorektalnyj-rak-epidemiologiya-i-faktory-riska/

11. Лепилин АВ, Еремин ОВ, Козлова ИВ. Особенности протезирования дефектов зубных рядов у пациентов с хроническими заболеваниями толстой кишки. Российский стоматологический журнал. 2012;(4):26-29. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=18756818

12. Митина АВ, Ладутько АА, Быкова НИ, Еричев ВВ. Активность глутатионзависимых ферментов ротовой жидкости при вторичной адентии до и после зубного протезирования. Кубанский научный медицинский вестник. 2011;(3):121-125. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=16905427

13. Yu F, Wei J, Cui X, Yu C, Ni W, Bungert J, et al. Post-translational modification of RNA m6A demethylase ALKBH5 regulates ROS-induced DNA damage response. Nucleic Acids Res. 2021;49(10):5779-5797. doi: 10.1093/nar/gkab415

14. Picca A, Calvani R, Coelho-Junior HJ, Marzetti E. Cell Death and Inflammation: The Role of Mitochondria in Health and Disease. Cells. 2021;10(3):537. doi: 10.3390/cells10030537

15. Kim JY, Hong SM. Recent Updates on Neuroendocrine Tumors From the Gastrointestinal and Pancreatobiliary Tracts. Arch Pathol Lab Med. 2016;140(5):437-48. doi: 10.5858/arpa.2015-0314-RA

16. Williams DW, Greenwell-Wild T, Brenchley L, Dutzan N, Overmiller A, Sawaya AP, et all. Human oral mucosa cell atlas reveals a stromal-neutrophil axis regulating tissue immunity. Cell. 2021;184(15):4090-4104.e15. doi: 10.1016/j.cell.2021.05.013

17. Kadeh H, Derakhshanfar G, Saravani S.Comparative Study of Mast Cell Count in Oral Reactive Lesions and Its Association with Inflammation. Turk Patoloji Derg. 2016;32(1):22-26. doi: 10.5146/tjpath.2015.01338

18. Al-Samadi A, Salem A, Ainola M, Hietanen J, Häyrinen-Immonen R, Konttinen YT. Increased beta 2 defensin in recurrent aphthous ulcer. Oral Dis. 2015;21(3):292-298. doi: 10.1111/odi.12262

19. Garrett S, Asada MC, Sun J. Axin1's mystique in manipulating microbiome amidst colitis. Gut Microbes. 2023;15(2):2286674 doi: 10.1080/19490976.2023.2286674

20. Byrd KM, Gulati AS.The "Gum-Gut" Axis in Inflammatory Bowel Diseases: A Hypothesis-Driven Review of Associations and Advances. Front Immunol. 2021;12:620124. doi: 10.3389/fimmu.2021.620124

21. Тарасова ДН, Скворцов ВВ, Левитан БН. Транскраниальная электростимуляция в терапии язвенной болезни желудка и двенадцатиперстной кишки. Лечащий Врач. 2024;(2):21-24. doi: 10.51793/OS.2024.27.2.004

22. Лялюкова ЕА, Беслангурова ЗА, Чамокова АЯ, Халаште АА, Мигунова ЮЮ. Гуморальная регуляция пищевого поведения: устоявшиеся и новые концепции. Лечащий Врач. 2023;(4):23-28. doi: 10.51793/OS.2023.26.4.003

23. Робакидзе НС, Щукина ОБ. Патогенетические аспекты поражения полости рта при воспалительных заболеваниях кишечника. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2019;29(4):15–21. doi: 10.22416/1382-4376-2019-29-4-15-21

24. Pedersen AML, Sørensen CE, Proctor GB, Carpenter GH, Ekström J. Salivary secretion in health and disease. J Oral Rehabil. 2018;45(9):730-746. doi: 10.1111/joor.12664

25. Proctor GB, Shaalan AM. Disease-Induced Changes in Salivary Gland Function and the Composition of Saliva. J Dent Res. 2021;100(11):1201-1209. doi: 10.1177/00220345211004842

26. Richards AF, Baranova DE, Pizzuto MS, Jaconi S, Willsey GG, Torres-Velez FJ, et al. Recombinant Human Secretory IgA Induces Salmonella Typhimurium Agglutination and Limits Bacterial Invasion into Gut-Associated Lymphoid Tissues. ACS Infect Dis. 2021;7(5):1221-1235. doi: 10.1021/acsinfecdis.0c00842

27. Заболотный ТД, Бандривский ЮЛ, Дырык ВТ. Местный и системный иммунитет у пациентов с различным течением генерализованного пародонтита. Стоматология. 2016;95(6):23-25. doi: 10.17116/stomat201695623-25.

28. Acharya C, Sahingur SE, Bajaj JS. Microbiota, cirrhosis, and the emerging oral-gut-liver axis. JCI Insight. 2017;2(19):e94416. doi: 10.1172/jci.insight.94416

29. Кудрявцева ТВ, Чеминава НР. Влияние минерального состава ротовой жидкости на стоматологическое и соматическое здоровье. Пародонтология. 2016;4(81);17–23. Режим доступа: https://www.parodont.ru/jour/article/view/171/171

30. Hajishengallis G, Chavakis T.Local and systemic mechanisms linking periodontal disease and inflammatory comorbidities. Nat Rev Immunol. 2021;21(7):426-440. doi: 10.1038/s41577-020-00488-6

31. Еремин ОВ, Лепилин АВ, Козлова ИВ, Мялина ЮН. Выбор материала для протезирования дефектов зубных рядов у пациентов с функциональными и воспалительными заболеваниями кишечника. Саратовский научномедицинский журнал. 2012;8(2):293–297. Режим доступа: https://www.ssmj.ru/system/files/201202_293-297.pdf

32. Shukla P, Prabhu S, Jose M, Sripathi Rao BH.BCL-X expression in oral cancer: Comparison between oral squamous cell carcinoma and verrucous carcinoma. In dian J Dent Res. 2018;29(2):196-200. doi: 10.4103/ijdr.IJDR_711_16

33. Baek MW, Seong KJ, Jeong YJ, Kim GM, Park HJ, Kim SH, et al. Nitric oxide induces apoptosis in human gingival fibroblast through mitochondria-dependent pathway and JNK activation. Int Endod J. 2015;48(3):287-97. doi: 10.1111/iej.12314

34. Орехова ЛЮ, Нейзберг ДМ, Левин МЯ, Стюф ЯВ. Клинико-иммунологические и микробиологические параллели в течении хронического генерализованного пародонтита и язвенной болезни желудка. Стоматология. 2006;(6):22-25. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=74037991

35. Monnerat S, Refardt J, Potasso L, Meier C, ChristCrain M. An Increase in Plasma Sodium Levels Is Associated With an Increase in Osteoblast Function in Chronic SIAD. J Clin Endocrinol Metab. 2023;108(10):e1027-e1033. doi: 10.1210/clinem/dgad238

36. Исмаилова ОА, Еремина НВ, Струков ВИ, Вихрев ДВ. Характер изменений клеточного обновления и апоптоза эпителия десны у пациенток с хроническим генерализованным пародонтитом в постменопаузальный период. Саратовский научно-медицинский журнал. 2022;18(3):319–322. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=50077754

37. Khasanova LE, Rizayev JA, Yunuskhodjayeva MK, Avazova ShN. Manifestations of inflammation of the parodentium with different somatic diseases. Science and innovation. 2023:864-869. doi: 10.5281/zenodo.8368135

38. Ozkan B, Topuk SN, Taser N, Filik L. Oral microbiota change, tooth decay and hemorrhoidal disease. Anaerobe. 2015:33:137. doi: 10.1016/j.anaerobe.2015.03.007

39. Keshteli AH, Baracos VE, Madsen KL. Hyperhomocysteinemia as a potential contributor of colorectal cancer development in inflammatory bowel diseases: a review. World J Gastroenterol. 2015;21(4):1081-90. doi: 10.3748/wjg.v21.i4.1081

40. Нагорная НВ, Дудчак АП, Четверик НА, Усенко НА. Язык как зеркало здоровья. Здоровье ребенка. 2012;(2):91-95. Режим доступа: https://elibrary.ru/item.asp?id=17686255

41. Харитидис АМ, Щукина ОБ. Современный взгляд на ведение пациентов с язвенным колитом легкой и средней степени тяжести в амбулаторной практике. Лечащий Врач. 2022;(2):25-31. doi: 10.51793/OS.2022.25.2.004

42. Белоусова ЕА, Абдулганиева ДИ, Алексеева ОП, Алексеенко СА, Барановский АЮ, Валуйских ЕЮ и др. Социально-демографическая характеристика, особенности течения и варианты лечения воспалительных заболеваний кишечника в России. Результаты двух многоцентровых исследований. Альманах клинической медицины. 2018;46(5):445–463. doi: 10.18786/2072-0505-2018-46-5-445-463.

43. Bertani L, Tricò D, Zanzi F, Baiano Svizzero G, Coppini F, de Bortoli N, et al. Oral Sucrosomial Iron Is as Effective as Intravenous Ferric Carboxy-Maltose in Treating Anemia in Patients with Ulcerative Colitis. Nutrients. 2021;13(2):608. doi: 10.3390/nu13020608.

44. Muhvić-Urek M, Tomac-Stojmenović M, MijandrušićSinčić B. Oral pathology in inflammatory bowel disease. World J Gastroenterol. 2016;22(25):5655-67. doi: 10.3748/wjg.v22.i25.5655

45. Tan CXW, Brand HS, de Boer NKH, Forouzanfar T. Orale manifestaties van colitis ulcerosa [Oral manifestations of ulcerative colitis]. Ned Tijdschr Tandheelkd. 2017;124(5):243-247 (In Dutch.). doi: 10.5177/ntvt.2017.05.16217

46. Fine S, Nee J, Thakuria P, Duff B, Farraye FA, Shah SA. Ocular, Auricular, and Oral Manifestations of Inflammatory Bowel Disease. Dig Dis Sci. 2017;62(12):3269-3279. doi: 10.1007/s10620-017-4781-x

47. Rogler G, Singh A, Kavanaugh A, Rubin DT. Extraintestinal Manifestations of Inflammatory Bowel Disease: Current Concepts, Treatment, and Implications for Disease Management. Gastroenterology. 2021;161(4):1118–1132. doi: 10.1053/j.gastro.2021.07.042

48. Казаченко ЕВ, Кучумова ЕД, Лампусова ВБ. Гигиеническое состояние полости рта пациентов среднего возраста с заболеваниями толстой кишки до оперативного вмешательства. Пародонтология. 2023;28(1):90-96. doi: 10.33925/1683-3759-2023-28-1-90-96

49. Bertl K, Burisch J, Pandis N, Bruckmann C, Klinge B, Stavropoulos A. Periodontitis prevalence in patients with ulcerative colitis and Crohn's disease - PPCC: A case-control study. J Clin Periodontol. 2022;49(12):1262-1274. doi: 10.1111/jcpe.13615

50. Chung M, Zhao N, Meier R, Koestler DC, Wu G, de Castillo E, et al. Comparisons of oral, intestinal, and pancreatic bacterial microbiomes in patients with pancreatic cancer and other gastrointestinal diseases. J Oral Microbiol. 2021;13(1):1887680. doi: 10.1080/20002297.2021.1887680

51. Zhang X, Liu B, Lynn HS, Chen K, Dai H. Poor oral health and risks of total and site-specific cancers in China: A prospective cohort study of 0.5 million adults. EClinicalMedicine. 20225;45:101330. doi: 10.1016/j.eclinm.2022.101330

52. Wang X, Jia Y, Wen L, Mu W, Wu X, Liu T, et al. Porphyromonas gingivalis Promotes Colorectal Carcinoma by Activating the Hematopoietic NLRP3 Inflammasome. Cancer Res. 2021;81(10):2745-2759. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-20-3827

53. Shang FM, Liu HL. Fusobacterium nucleatumand colorectal cancer: A review. World J Gastrointest Oncol. 2018;10(3):71-81. doi: 10.4251/wjgo.v10.i3.71

54. Gholizadeh P, Eslami H, Kafil HS. Carcinogenesis mechanisms of Fusobacterium nucleatum. Biomed Pharmacother. 2017:89:918-925. doi: 10.1016/j.biopha.2017.02.102

55. Helmink BA, Khan MAW, Hermann A, Gopalakrishnan V, Wargo JA. The microbiome, cancer, and cancer therapy. Nat Med. 2019;25(3):377-388. doi: 10.1038/s41591-019-0377-7

56. Senthil Kumar S, Johnson MDL, Wilson JE. Insights into the enigma of oral streptococci in carcinogenesis. Microbiol Mol Biol Rev. 2024;88(2):e0009523 doi: 10.1128/mmbr.00095-23

57. Meulen van der TA, Harmsen H, Bootsma H, Spijkervet F, Kroese F, Vissink A. The microbiome-systemic diseases connection. Oral Dis. 2016;22(8):719-734. doi: 10.1111/odi.12472

58. Hillman ET, Lu H, Yao T, Nakatsu CH. Microbial Ecology along the Gastrointestinal Tract. Microbes Environ. 2017;32(4):300-313. doi: 10.1264/jsme2.ME17017

59. Maevskaya EA, Mayev IV, Kucheryavyy YuA, Kazyulin AN, Stukova NYu. Clinical feature of nonalcoholic steatohepatitis, associated with chronic constipation. Eksp Klin Gastroenterol. 2015:(9):36-44 (In Russ.). Режим доступа: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/26931009/