Взаимосвязь метаболического синдрома и сахарного диабета 2 типа с патологией пародонта (систематический обзор)

Актуальность. Метаболический синдром (МС) и сахарный диабет 2 типа (СД2) является актуальной проблемой современной медицины в связи с его высокой распространенностью в общей популяции и существенной ролью в развитии и прогрессировании воспалительных заболеваний пародонта.

Цель. Изучение взаимосвязи заболеваний пародонта на фоне проявлений метаболического синдрома и сахарного диабета 2 типа (СД2).

Материалы и методы. Использован поиск современных источников литературы в PubMed, Medline, elibrary.ru, в период с 2016 по 2022 год. Для поиска публикаций (доступных на момент проведения поиска) основными критериями являлись распространенность метаболического синдрома – метаболический синдром (МС), сахарный диабет 2 типа (СД2) и инсулинорезистентность, наличие гингивита, пародонтита, гликемический контроль, дислипидемия, метаболизма липопротеинов.

Результаты. Из 71 проанализированного источника в 39,1% работ рассматривается распространенность данных метаболических заболеваний. В подавляющем количестве исследований (50%) изучается взаимосвязь патологии пародонта и метаболических заболеваний, связанных с инсулинорезистентностью и СД2, уровня гликемии, дислипидемии и метаболизма жировой ткани. В 49,3% рассмотренных публикациях приводятся данные о состоянии поддесневой микробиоты, десневой борозды, слюны.

Заключение. Анализ современных источников литературы показал достаточно широкое взаимодействие метаболических заболеваний и патологии пародонта, их общие патогенетические процессы, данные о гликемическом контроле, состоянии микробиоты ротовой жидкости и пародонтальных карманов.

1. Campos JR, Martins CC, Faria SFS, Carvalho AP, Pereira AG, Costa FO, et al. Association between components of metabolic syndrome and periodontitis: a systematic review and meta-analysis. Clin Oral Investig. 2022;26(9):5557-5574. doi: 10.1007/s00784-022-04583-x

2. Cho NH, Shaw JE, Karuranga S, Huang Y, da Rocha Fernandes JD, et al. IDF Diabetes Atlas: Global estimates of diabetes prevalence for 2017 and projections for 2045. Diabetes Res Clin Pract. 2018;138:271-281. doi: 10.1016/j.diabres.2018.02.023

3. Graves DT, Ding Z, Yang Y. The impact of diabetes on periodontal diseases. Periodontol 2000. 2020;82(1):214-224. doi: 10.1111/prd.12318

4. Iqbal J, Al Qarni A, Hawwari A, Alghanem AF, Ahmed G. Metabolic Syndrome, Dyslipidemia and Regulation of Lipoprotein Metabolism. Curr Diabetes Rev. 2018;14(5):427-433. doi: 10.2174/1573399813666170705161039

5. Ranjit R, Bista S, Manandhar P, Subedi S. Periodontitis and Diabetes: How Well the Patients have Knowledge about the Established Interrelationship? Kathmandu Univ Med J (KUMJ). 2022;20(77):87-92. Available from https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/36273298/

6. Rask Larsen J, Dima L, Correll CU, Manu P. The pharmacological management of metabolic syndrome. Expert Rev Clin Pharmacol. 2018;11(4):397-410. doi: 10.1080/17512433.2018.1429910

7. Saeedi P, Petersohn I, Salpea P, Malanda B, Karuranga S, Unwin N, Colagiuri S, et.all. IDF Diabetes Atlas Committee. Global and regional diabetes prevalence estimates for 2019 and projections for 2030 and 2045: Results from the International Diabetes Federation Diabetes Atlas, 9 th edition. Diabetes Res Clin Pract. 2019;157:107843. doi: 10.1016/j.diabres.2019.107843

8. Sakurai SI, Yamada SI, Karasawa I, Sakurai A, Kurita H. A longitudinal study on the relationship between dental health and metabolic syndrome in Japan. J. Periodontol. 2019;90(7):728-746. doi: 10.1002/JPER.18-0523

9. Кытикова ОЮ, Антонюк МВ, Кантур ТА, Новгородцева ТП, Денисенко ЮК. Распространенность и биомаркеры метаболического синдрома. Ожирение и метаболизм. 2021;18(3):302-312. doi: 10.14341/omet12704

10. Bikbov MM, Kazakbaeva GM, Gilmanshin TR, Zainullin RM, Iakupova EM, Fakhretdinova AA, et al. Prevalence of metabolic syndrome in a Russian population: The Ural Eye and Medical Study and the Ural Very Old Study. Metabol Open. 2022;14:100183. doi: 10.1016/j.metop.2022.100183

11. Беленков ЮН, Привалова ЕВ, Каплунова ВЮ, Зекцер ВЮ, Виноградова НН, Ильгисонис ИС, и др. Метаболический синдром: история развития, основные критерии диагностики. Рациональная Фармакотерапия в Кардиологиия. 2018;14(5):757-764. doi: 10.20996/1819-6446-2018-14-5-757-764

12. Успенский ЮП, Соусова ЯВ, Гулунов ЗХ, Фоминых ЮВ, Захаров ДВ. Актуальные проблемы метаболического синдрома и ассоциированных с ним клинических состояний. Дневник казанской медицинской школы. 2018;(3):182-187. Режим доступа. https://www.elibrary.ru/item.asp?id=36855759

13. Иванова ЕГ, Потемина ТЕ. Метаболический синдром у пришлых жителей Крайнего Севера (на примере Ханты-Мансийского автономного округа – Югры). Ожирение и метаболизм. 2022;19(4):396-403. doi: 10.14341/omet12777

14. Saklayen MG. The Global Epidemic of the Metabolic Syndrome. Curr Hypertens Rep. 2018;20(2):12. doi: 10.1007/s11906-018-0812-z

15. Fahed G, Aoun L, Bou Zerdan M, Allam S, Bou Zerdan M, Bouferraa Y, Assi HI. Metabolic Syndrome: Updates on Pathophysiology and Management in 2021. Int J Mol Sci. 2022;12;23(2):786. doi: 10.3390/ijms23020786

16. Фоминых ЮА, Горбачева ИА, Успенский ЮП, Гулунов ЗХ, Соусова ЯВ. Психологический статус и качество жизни пациентов с метаболическим синдромом. Медицинский алфавит. 2019;3(20):46-50. doi 10.33667/2078-5631-2019-2-20(395)-46-50

17. Успенский ЮП, Горбачева ИА, Фоминых ЮА, Барышникова НВ, Шевяков МА. Роль инфекции Helicobacter pylori и дрожжеподобных грибов Candida spp. в патогенезе метаболического синдрома. University Therapeutic Journal. 2021;3(3):35-46. Режим доступа: https://ojs3.gpmu.org/index.php/Un-ther-journal/article/view/3834

18. Фоминых ЮА, Шапорова НЛ, Горбачева ИА, Иванов СВ, Успенский ЮП. Инфекционные агенты, микробиота и метаболический синдром. Дневник казанской медицинской школы. 2018;(1):104-107. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=32850041

19. Abdalla-Aslan R, Findler M, Levin L, Zini A, Shay B, Twig G, et al. Where periodontitis meets metabolic syndrome-The role of common health-related risk factors. J Oral Rehabil. 2019;46(7):647-656. doi: 10.1111/joor.12798

20. Ansarimoghaddam A, Adineh HA, Zareban I, Iranpour S, Hossein Zadeh A, Kh F. Prevalence of metabolic syndrome in Middle-East countries: Meta-analysis of cross-sectional studies. Diabetes Metab Syndr. 2018;12(2):195-201. doi: 10.1016/j.dsx.2017.11.004

21. Ranasinghe P, Mathangasinghe Y, Jayawardena R, Hills AP, Misra A. Prevalence and trends of metabolic syndrome among adults in the asia-pacific region: a systematic review. BMC Public Health. 2017;17(1):101. doi: 10.1186/s12889-017-4041-1

22. Mongraw-Chaffin M, Foster MC, Anderson CAM [et.all]. Metabolically Healthy Obesity, Transition to Metabolic Syndrome, and Cardiovascular Risk. J. Am Coll Cardiol. 2018;71(17):1857-1865 doi: 10.1016/j.jacc.2018.02.055

23. Wu CZ, Yuan YH, Liu HH, Li SS, Zhang BW, Chen W, et al. Epidemiologic relationship between periodontitis and type 2 diabetes mellitus. BMC Oral Health. 2020;20(1):204. doi: 10.1186/s12903-020-01180-w

24. Gobin R, Tian D, Liu Q, Wang J. Periodontal Diseases and the Risk of Metabolic Syndrome: An Updated Systematic Review and Meta-Analysis. Front Endocrinol (Lausanne). 2020;11:336. doi: 10.3389/fendo.2020.00336

25. Campos JR, Costa FO, Cota LOM. Association between periodontitis and metabolic syndrome: A case-control study. J Periodontol. 2020;91(6):784-791. doi: 10.1002/JPER.19-0298

26. Janem WF, Scannapieco FA, Sabharwal A, Tsompana M, Berman HA, Haase EM, et al. Salivary inflammatory markers and microbiome in normoglycemic lean and obese children compared to obese children with type 2 diabetes. PLoS One. 2017;12(3):e0172647. doi: 10.1371/journal.pone.0172647

27. Kaye EK, Chen N, Cabral HJ, Vokonas P, Garcia RI. Metabolic Syndrome and Periodontal Disease Progression in Men. J. Dent Res. 2016;95(7):822-8. doi: 0.1177/0022034516641053

28. Devi OM, Sood S, Gupta J, Jain A. Prevalence and Severity of Periodontal Disease and its Association with Type-II Diabetes Mellitus and Smoking by Using Periodontal Screening and Recording: A Retrospective Study. Indian J Community Med. 2024;49(1):56-63. doi: 10.4103/ijcm.ijcm_642_22

29. Trentin MS, De Carli JP, Ferreira MD, Gambin DJ, da Silva SO, Lisboa H. Prevalence and severity of periodontal disease in type 2 diabetes mellitus patients: a cross-sectional study. Biosci J. 2018;34(4):1114-1123. doi: 10.14393/BJ-v34n1a2018-41485

30. Musskopf ML, Daudt LD, Weidlich P, Gerchman F, Gross JL, Oppermann RV. Metabolic syndrome as a risk indicator for periodontal disease and tooth loss. Clin Oral Investig. 2017;21(2):675-683. doi: 10.1007/s00784-016-1935-8

31. Pirih FQ, Monajemzadeh S, Singh N, Sinacola RS, Shin JM, Chen T, et. al. Association between metabolic syndrome and periodontitis: The role of lipids, inflammatory cytokines, altered host response, and the microbiome. Periodontol 2000. 2021;87(1):50-75. doi: 10.1111/prd.12379

32. Wu LT, Shen YF, Hu L, Zhang MY, Lai XY. Prevalence and associated factors of metabolic syndrome in adults: a population-based epidemiological survey in Jiangxi province, China. BMC Public Health. 2020;20(1):133. doi: 10.1186/s12889-020-8207-x

33. Nascimento GG, Leite FRM, Peres KG, Demarco FF, Corrêa MB, Peres MA. Metabolic syndrome and periodontitis: A structural equation modeling approach. J. Periodontol. 2019;90(6):655-662. doi: 10.1002/JPER.18-0483

34. Bandiwadekar AS, Shanbhag N, Madhuniranjanswamy MS, Khanagar SB, Naik S, Siddeeqh S. Association of Periodontitis With Metabolic Syndrome: A Case-Control Study. J Int Soc Prev Community Dent. 2020;10(4):458-465. doi: 10.4103/jispcd.JISPCD_91_20

35. Jaramillo A, Contreras A, Lafaurie GI, Duque A, Ardila CM, Duarte S, et al. Association of metabolic syndrome and chronic periodontitis in Colombians. Clin Oral Investig. 2017;21(5):1537-1544. doi: 10.1007/s00784-016-1942-9

36. Org E, Blum Y, Kasela S, Mehrabian M, Kuusisto J, Kangas AJ, Soininen P,et al. Relationships between gut microbiota, plasma metabolites, and metabolic syndrome traits in the METSIM cohort. Genome Biol. 2017;18(1):70. doi: 10.1186/s13059-017-1194-2

37. Rodríguez-Monforte M, Sánchez E, Barrio F, Costa B, Flores-Mateo G. Metabolic syndrome and dietary patterns: a systematic review and meta-analysis of observational studies. Eur J. Nutr. 2017;56(3):925-947. doi: 10.1007/s00394-016-1305-y

38. Singh M, Bains VK, Jhingran R, Srivastava R, Madan R, Maurya SC, et al. Prevalence of Periodontal Disease in Type 2 Diabetes Mellitus Patients: A Cross-sectional Study. Contemp Clin Dent. 2019;10(2):349-357. doi: 10.4103/ccd.ccd_652_18

39. Souza ML, Massignan C, Glazer Peres K, Aurélio Peres M. Association between metabolic syndrome and tooth loss: A systematic review and meta-analysis. J. Am Dent Assoc. 2019;150(12):1027-1039.e7. doi: 10.1016/j.adaj.2019.07.023

40. Navarro BG, Salas EJ, López JL, Sánchez AR, Corbella X, Sala XP. Relationship between metabolic syndrome and oral/dental pathology. Atherosclerosis. 2018;275:e113. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2018.06.316

41. Page MJ, McKenzie JE, Bossuyt PM, Boutron I, Hoffmann TC, Mulrow CD, et al. The PRISMA 2020 statement: an updated guideline for reporting systematic reviews. BMJ. 2021;372:n71. doi: 10.1136/bmj.n71

42. Daudt LD, Musskopf ML, Mendez M, Remonti LLR, Leitão CB, Gross JL, et al. Association between metabolic syndrome and periodontitis: a systematic review and meta-analysis. Braz Oral Res. 2018;32:e35. doi: 10.1590/1807-3107bor-2018.vol32.0035

43. Ogurtsova K, da Rocha Fernandes JD, Huang Y, Linnenkamp U, Guariguata L, Cho NH, et al. IDF Diabetes Atlas: Global estimates for the prevalence of diabetes for 2015 and 2040. Diabetes Res Clin Pract. 2017;128:40-50. doi: 10.1016/j.diabres.2017.03.024

44. Sun H, Saeedi P, Karuranga S, Pinkepank M, Ogurtsova K , Duncan BB, Stein C, et al. IDF Diabetes Atlas: Global, regional and country-level diabetes prevalence estimates for 2021 and projections for 2045. Diabetes Res Clin Pract. 2022;183:109119. doi: 10.1016/j.diabres.2021.109119

45. Echouffo-Tcheugui JB, Selvin E. Prediabetes and What It Means: The Epidemiological Evidence. Annu Rev Public Health. 2021;42:59-77. doi: 10.1146/annurev-publhealth-090419-102644

46. Rooney MR, Fang M, Ogurtsova K, Ozkan B, Echouffo-Tcheugui JB, Boyko EJ, et al. Global Prevalence of Prediabetes. Diabetes Care. 2023;46(7):1388-1394. doi: 10.2337/dc22-2376.

47. Ramón-Arbués E, Martínez-Abadía B, Gracia-Tabuenca T, Yuste-Gran C, Pellicer-García B, Juárez-Vela R, et al. Prevalencia de sobrepeso/obesidad y su asociación con diabetes, hipertensión, dislipemia y síndrome metabólico: estudio transversal de una muestra de trabajadores en Aragón, España [Prevalence of overweight/obesity and its association with diabetes, hypertension, dyslipidemia and metabolic syndrome: a cross-sectional study of a sample of workers in Aragón, Spain]. Nutr Hosp. 2019;36(1):51-59 (In Spanish). doi: 10.20960/nh.1980

48. Suwanprasit W, Lertpimonchai A, Thienpramuk L, Vathesatogkit P, Sritara P, Tamsailom S. Metabolic syndrome and severe periodontitis were associated in Thai adults: A cross-sectional study. J. Periodontol. 2021;92(10):1420-1429. doi: 10.1002/JPER.20-0651

49. Pham T. The association between periodontal disease severity and metabolic syndrome in Vietnamese patients. Int J. Dent Hyg. 2018;16(4):484-491. doi: 10.1111/idh.12350

50. Kim OS, Shin MH, Kweon SS, Lee YH, Kim OJ, Kim YJ, et al. The severity of periodontitis and metabolic syndrome in Korean population: The Dong-gu study. J. Periodontal Res. 2018;53(3):362-368. doi: 10.1111/jre.12521

51. Kotin J, Walther C, Wenzel U, Zyriax BC, Borof K, Schnabel RB, et al. Association between periodontitis and metabolic syndrome in the Hamburg City Health Study. J. Periodontol. 2022;93(8):1150-1160. doi: 10.1002/JPER.21-0464

52. Hlushchenko TA, Batig VM, Borysenko AV, Tokar OM, Batih IV, Vynogradova OM, et al. Prevalence and Intensity of Periodontal Disease in Individuals with Metabolic Syndrome. J. Med Life. 2020;13(3):289-292. doi: 10.25122/jml-2020-0073

53. Ермолаева ЛА, Шишкин АН, Шевелева НА, Пенькова ЕА, Шевелева МА, Соколович НА, и др. Особенности патологии пародонта у больных разных возрастных групп c метаболическим синдромом. Успехи геронтологии. 2016;29(2):318-323. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=26745031

54. Слажнева ЕС, Атрушкевич ВГ, Орехова ЛЮ, Лобода ЕС. Распространенность заболеваний пародонта у пациентов с различным индексом массы тела. Пародонтология. 2022;27(3):202-208. doi: 10.33925/1683-3759-2022-27-3-202-208

55. Tegelberg P, Tervonen T, Knuuttila M, Jokelainen J, Keinänen-Kiukaanniemi S, Auvinen J, et al. Long-term metabolic syndrome is associated with periodontal pockets and alveolar bone loss. J Clin Periodontol. 2019;46(8):799-808. doi: 10.1111/jcpe.13154

56. Dhir S, Wangnoo S, Kumar V. Impact of Glycemic Levels in Type 2 Diabetes on Periodontitis. Indian J. Endocrinol Metab. 2018;22(5):672-677. doi: 10.4103/ijem.IJEM_566_17

57. Kebede TG, Pink C, Rathmann W, Kowall B, Völzke H, Petersmann A, et al. Does periodontitis affect diabetes incidence and haemoglobin A1c change? An 11-year follow-up study. Diabetes Metab. 2018;44(3):243-249. doi: 10.1016/j.diabet.2017.11.003

58. Farina R, Severi M, Carrieri A, Miotto E, Sabbioni S, Trombelli L, et al Whole metagenomic shotgun sequencing of the subgingival microbiome of diabetics and non-diabetics with different periodontal conditions. Arch Oral Biol. 2019;104:13-23. doi: 10.1016/j.archoralbio.2019.05.025

59. Goodson JM, Hartman ML, Shi P, Hasturk H, Yaskell T, Vargas J, Song X, et al. The salivary microbiome is altered in the presence of a high salivary glucose concentration. PLoS One. 2017;12(3):e0170437. doi: 10.1371/journal.pone.0170437

60. Longo PL, Dabdoub S, Kumar P, Artese HPC, Dib SA, Romito GA, et al. Glycaemic status affects the subgingival microbiome of diabetic patients. J. Clin Periodontol. 2018;45(8):932-940. doi: 10.1111/jcpe.12908.

61. Matsha TE, Prince Y, Davids S, Chikte U, Erasmus RT, Kengne AP, et al. Oral Microbiome Signatures in Diabetes Mellitus and Periodontal Disease. J. Dent Res. 2020;99(6):658-665. doi: 10.1177/0022034520913818.

62. Rodríguez-Hernández AP, Márquez-Corona ML, Pontigo-Loyola AP, Medina-Solís CE, Ximenez-Fyvie LA. Subgingival Microbiota of Mexicans with Type 2 Diabetes with Different Periodontal and Metabolic Conditions. Int J. Environ Res Public Health. 2019;16(17):3184. doi: 10.3390/ijerph16173184

63. Sabharwal A, Ganley K, Miecznikowski JC, Haase EM, Barnes V, Scannapieco FA. The salivary microbiome of diabetic and non-diabetic adults with periodontal disease. J Periodontol. 2019;90(1):26–34. doi: 10.1002/jper.18-0167

64. Shi B, Lux R, Klokkevold P, Chang M, Barnard E, Haake S, et al. The subgingival microbiome associated with periodontitis in type 2 diabetes mellitus. ISME J. 2020;14(2):519-530. doi: 10.1038/s41396-019-0544-3

65. Ganesan SM, Joshi V, Fellows M, Dabdoub SM, Nagaraja HN, O'Donnell B, et al. A tale of two risks: smoking, diabetes and the subgingival microbiome. ISME J. 2017;11(9):2075-2089. doi: 10.1038/ismej.2017.73

66. Moore JX, Chaudhary N, Akinyemiju T. Metabolic Syndrome Prevalence by Race/Ethnicity and Sex in the United States, National Health and Nutrition Examination Survey, 1988-2012. Prev Chronic Dis. 2017;14:160287. doi: 10.5888/pcd14.160287

67. Tam J, Hoffmann T, Fischer S, Bornstein S, Gräßler J, Noack B. Obesity alters composition and diversity of the oral microbiota in patients with type 2 diabetes mellitus independently of glycemic control. PLoS One. 2018;13(10):e0204724. doi: 10.1371/journal.pone.0204724

68. Babaev EA, Balmasova IP, Mkrtumyan AM, Kostryukova SN, Vakhitova ES, Il'ina EN, et al. Metagenomic Analysis of Gingival Sulcus Microbiota and Pathogenesis of Periodontitis Associated with Type 2 Diabetes Mellitus. Bull Exp Biol Med. 2017;163(6):718-721. doi: 10.1007/s10517-017-3888-6

69. Kapila YL. Oral health's inextricable connection to systemic health: Special populations bring to bear multimodal relationships and factors connecting periodontal disease to systemic diseases and conditions. Periodontol. 2000. 2021;87(1):11-16. doi: 10.1111/prd.12398

70. Ogawa T, Honda-Ogawa M, Ikebe K, Notomi Y, Iwamoto Y, Shirobayashi I, et al. Characterizations of oral microbiota in elderly nursing home residents with diabetes. J Oral Sci. 2017;59(4):549-555. doi: 10.2334/josnusd.16-0722

71. Li J, Lu H, Wu H, Huang S, Chen L, Gui Q, Zhou W, et al. Periodontitis in elderly patients with type 2 diabetes mellitus: impact on gut microbiota and systemic inflammation. Aging (Albany NY). 2020;12(24):25956-25980. doi: 10.18632/aging.202174