Механизмы образования микробных биопленок в полости рта у здоровых людей и больных хроническим генерализованным пародонтитом

Актуальность. Биопленки полости рта представляют собой взаимосвязанные пространственные симбионтные микробные структуры, погруженные во внеклеточный матрикс, которые находятся не только на слизистой оболочке, но и на твердых поверхностях, таких как эмаль и корень зубов, а также зубные протезы. В нашем исследовании была проведена связь биопленок в формировании такого серьезного заболевания полости рта как хронический генерализованный пародонтит

Материалами и методами послужил анализ отечественных и зарубежных источников за последние 15 лет в электронных базах данных PubMed, Google Search и eLIBRARY.

Результаты. В настоящее время наблюдается повышенный интерес в изучении механизмов микробных биопленок и факторов, влияющих на этот процесс. Планктонные бактерии более чувствительны к противомикробным препаратам, чем бактерии в биопленках. Ряд факторов, таких как газовые сигнальные молекулы, могут стать важным средством межмикробной коммуникации внутри биопленки. Микроорганизмы в виде биопленок имеют высокую устойчивость к антибактериальным препаратам. Бактерии высвобождают ферменты и токсины, которые стимулируют организм к выработке большого количества специфических антител и цитокинов. Эти иммунные компоненты блокируются внеклеточным матриксом биопленки и не могут проникнуть в биопленку. Внутри очага инфекции образуются иммунные комплексы, которые повреждают собственные ткани организма и усугубляют воспаление.

Заключение. Заболевания пародонта являются наиболее распространенными заболеваниями полости рта у людей, и их возникновение тесно связано с патогенными свойствами микробиоты полости рта, которые существуют в составе биопленок. Механизмы биопленкообразования сложны и связаны с экспрессией различных факторов патогенности микроорганизмов и матрикса со стороны оральных комменсалов. Дальнейшее их исследование необходимо для понимания направления нейтрализации биопленкообразования и для поиска эффективного лечения хронического генерализованного пародонтита.

1. Zijnge V, van Leeuwen MB, Degener JE, Abbas F, Thurnher T, Gmur F, et al. Oral biofilm architecture on natural teeth. PLoS One. 2010;5(2):e9321. doi: 10.1371/journal.pone.0009321

2. Römling U, Kjelleberg S, Normark S, Nyman L, Uhlin BE, Åkerlund B. Microbial biofilm formation: a need to act [published correction appears in J Intern Med. 2015 Oct;278(4):427. J Intern Med. 2014;276(2):98-110. doi: 10.1111/joim.12242

3. Bjarnsholt T, Buhlin K, Dufrêne YF, Gomelsky M, Moroni A, Ramstedt, et al. Biofilm formation – what we can learn from recent developments. J Intern Med. 2018;284(4):332-345. doi: 10.1111/joim.12782

4. Jiao Y, Tay FR, Niu LN, Chen JH. Advancing antimicrobial strategies for managing oral biofilm infections. Int J Oral Sci. 2019;11(3):28. doi: 10.1038/s41368-019-0062-1

5. Engel AS, Kranz HT, Schneider M, Tietze JP, Piwowarcyk A, Kuzius T, et al. Biofilm formation on different dental restorative materials in the oral cavity. BMC Oral Health. 2020;20(1):162. doi: 10.1186/s12903-020-01147-x

6. Junges R, Sturød K, Salvadori G, Åmdal HA, Chen T, Petersen FC. Characterization of a Signaling System in Streptococcus mitis That Mediates Interspecies Communication with Streptococcus pneumoniae. Appl Environ Microbiol. 2019;85(2):e02297-18. doi: 10.1128/AEM.02297-18

7. Berger D, Rakhamimova A, Pollack A, Loewy Z. Oral Biofilms: Development, Control, and Analysis. High Throughput. 2018;7(3):24. doi: 10.3390/ht7030024

8. Velsko IM, Shaddox LM. Consistent and reproducible long-term in vitro growth of health and disease-associated oral subgingival biofilms. BMC Microbiol. 2018;18(1):70. doi: 10.1186/s12866-018-1212-x

9. Benoit DSW, Sims KR Jr, Fraser D. Nanoparticles for Oral Biofilm Treatments. ACS Nano. 2019;13(5):4869-4875. doi: 10.1021/acsnano.9b02816

10. Flemming HC., Wingender J., Szewzyk U, Steinberg P, Rice SA, Kjelleberg S. Biofilms: an emergent form of bacterial life. Nat Rev Microbiol. 2026;(14): 563–575. doi: 10.1038/nrmicro.2016.94

11. Flemming HC, Wuertz S. Bacteria and archaea on Earth and their abundance in biofilms. Nat Rev Microbiol. 2019;17(4):247-260. doi: 10.1038/s41579-019-0158-9

12. Bowen WH, Burne RA, Wu H, Koo H. Oral Biofilms: Pathogens, Matrix, and Polymicrobial Interactions in Microenvironments. Trends Microbiol. 2018;26(3):229-242. doi: 10.1016/j.tim.2017.09.008

13. Dahlen G, Basic A, Bylund J. Importance of Virulence Factors for the Persistence of Oral Bacteria in the Inflamed Gingival Crevice and in the Pathogenesis of Periodontal Disease. J Clin Med. 2019;8(9):1339. doi: 10.3390/jcm8091339

14. Kinane DF, Stathopoulou PG, Papapanou PN. Periodontal diseases. Nat Rev Dis Primers. 2017;3:17038. doi: 10.1038/nrdp.2017.38

15. Bui FQ, Almeida-da-Silva CLC, Huynh B, Trinh A, Liu J, Woodward J, et al. Association between periodontal pathogens and systemic disease. Biomed J. 2019;42(1):27-35. doi: 10.1016/j.bj.2018.12.001

16. Nibali L, Bayliss-Chapman J, Almofareh SA, Zhou Y, Divaris K, Vieira AR. What Is the Heritability of Periodontitis? A Systematic Review. J Dent Res. 2019;98(6):632-641. doi: 10.1177/0022034519842510

17. Kassebaum NJ, Bernabé E, Dahiya M, Bhandari B, Murray CJ, Marcenes W. Global burden of severe periodontitis in 1990-2010: a systematic review and metaregression. J Dent Res. 2014;93(11):1045-1053. doi: 10.1177/0022034514552491

18. Rosier BT, Marsh PD, Mira A. Resilience of the Oral Microbiota in Health: Mechanisms That Prevent Dysbiosis. J Dent Res. 2018;97(4):371-380. doi: 10.1177/0022034517742139

19. Lamont RJ, Koo H, Hajishengallis G. The oral microbiota: dynamic communities and host interactions. Nat Rev Microbiol. 2018;16(12):745-759. doi: 10.1038/s41579-018-0089-x

20. Kilian M, Chapple IL, Hannig M, Marsh PD, Meuric V, Pedersen AM, et al. The oral microbiome - an update for oral healthcare professionals. Br Dent J. 2016;221(10):657-666. doi: 10.1038/sj.bdj.2016.865

21. Червинец ВМ, Червинец ЮВ, Леонтьева АВ, Козлова ЕА, Стулов НМ, Беляев ВС, и др. Микробиом полости рта у больных пародонтитом, адгезивные и биопленкообразующие свойства. Клиническая лабораторная диагностика. 2021;66(1): 45-51. doi: 10.18821/0869-2084-2021-66-1-45-51

22. Koo H, Allan RN, Howlin RP, Stoodley P, Hall-Stoodley L. Targeting microbial biofilms: current and prospective therapeutic strategies. Nat Rev Microbiol. 2017;15(12):740-755. doi: 10.1038/nrmicro.2017.99

23. Червинец ВМ, Червинец ЮВ, Леонтьева АВ, Беляев ВС, Стулов НМ, Родионов АА, и др. Особенности микробиоты полости рта больных с хроническим генерализованным пародонтитом у жителей Тверского региона. Современная наука: актуальные проблемы теории и практики. Серия: Естественные и технические науки. 2021;(8):16-23 doi: 10.37882/2223-2966.2021.08.37

24. Беляев ВС, Червинец ВМ, Червинец ЮВ, Григорьянц ЭО, Леонтьева АВ, Стулов НМ. Микробиота полости рта здоровых людей и больных хроническим генерализованным пародонтитом. Проблемы медицинской микологии. 2020;22(3):49. Режим доступа: https://cyberleninka.ru/article/n/sposobnost-k-adgezii-mikrobioty-vydelennoy-u-zdorovyh-lyudey-i-bolnyh-hronicheskim-generalizovannym-parodontitom/viewer

25. Беляев ВС, Червинец ВМ, Червинец ЮВ, Козлова ЕА, Григорьянц ЭО, Леонтьева АВ, и др. Способность к адгезии микробиоты, выделенной у здоровых людей и больных хроническим генерализованным пародонтитом. Проблемы медицинской микологии. 2020;22(3):49-50. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=44271624

26. Pérez-Chaparro PJ, Gonçalves C, Figueiredo LC, Faveri M, Lobão E, Tamashiro N, et al. Newly identified pathogens associated with periodontitis: a systematic review. J Dent Res. 2014;93(9):846-858. doi: 10.1177/0022034514542468

27. Yan Z, Jingmei Y, Dingyu D, Yi X. Hua Xi Kou Qiang Yi Xue Za Zhi. 2014;32(6):625-630. doi: 10.7518/hxkq.2014.06.023

28. Lopez R, Hujoel P, Belibasakis GN. On putative periodontal pathogens: an epidemiological perspective. Virulence. 2015;6(3):249-257. doi: 10.1080/21505594.2015.1014266

29. Huo YB, Chan Y, Lacap-Bugler DC, Mo S, Woo PCY, Leung WK, et al. Multilocus Sequence Analysis of Phylogroup 1 and 2 Oral Treponeme Strains. Appl Environ Microbiol. 2017;83(3):e02499-16. doi: 10.1128/AEM.02499-16

30. Pérez-Chaparro PJ, Gonçalves C, Figueiredo LC, Faveri M, Lobao E, Tamashiro N, et al. Newly identified pathogens associated with periodontitis: a systematic review. J Dent Res. 2014;93(9):846-858. doi: 10.1177/0022034514542468

31. Елизова ЛА, Атрушкевич ВГ, Орехова ЛЮ. Новая классификация заболеваний пародонта. Пародонтит. Пародонтология. 2021;26(1):80-82. Режим доступа: https://www.parodont.ru/jour/article/view/433/0?locale=ru_RU

32. Fine DH, Patil AG, Velusamy SK. Aggregatibacter actinomycetemcomitans (Aa) Under the Radar: Myths and Misunderstandings of Aa and Its Role in Aggressive Periodontitis. Front Immunol. 2019;10:728. doi: 10.3389/fimmu.2019.00728

33. Рыбальченко ОВ, Бондаренко ВМ, Орлова ОГ. Ультраструктура микробных биопленок при межклеточных взаимоотношениях бактерий в сообществах. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2014;91(4):87-92. Режим доступа: https://microbiol.crie.ru/jour/article/view/14074

34. Балмасова ИП, Царев ВН, Янушевич ОО, Маев ИВ, Мкртумян АМ, Арутюнов СД. Микроэкология пародонта. Взаимосвязь локальных и системных эффектов. Москва: Практическая медицина. 2021;258 с. Режим доступа: https://search.rsl.ru/ru/record/01010807313

35. Sintim HO, Gürsoy UK. Biofilms as "Connectors" for Oral and Systems Medicine: A New Opportunity for Biomarkers, Molecular Targets, and Bacterial Eradication. OMICS. 2016;20(1):3-11. doi: 10.1089/omi.2015.0146

36. Parashar A, Parashar S, Zingade A, Gupta S, Sanikop S. Interspecies communication in oral biofilm: An ocean of information. Oral Science International. 2015;12(2):37-42. doi: 10.1016/S1348-8643(15)00016-6.

37. Krzyściak W, Jurczak A, Kościelniak D, Bystrowska B, Skalniak A. The virulence of Streptococcus mutans and the ability to form biofilms. Eur J Clin Microbiol Infect Dis. 2014;33(4):499-515. doi: 10.1007/s10096-013-1993-7

38. Olsen I, Lambris JD, Hajishengallis G. Porphyromonas gingivalis disturbs host-commensal homeostasis by changing complement function. J Oral Microbiol. 2017;9(1):1340085. doi: 10.1080/20002297.2017.1340085

39. Meuric V, Le Gall-David S, Boyer E, Acuna-Amador L, Martin B, Bing Fong S, et al. Signature of Microbial Dysbiosis in Periodontitis. Appl Environ Microbiol. 2017;83(14):e00462-17. doi: 10.1128/AEM.00462-17

40. Rocco CJ, Bakaletz LO, Goodman SD. Targeting the HUβ Protein Prevents Porphyromonas gingivalis from Entering into Preexisting Biofilms. J Bacteriol. 2018;200(11):e00790-17. doi: 10.1128/JB.00790-17

41. Mendez KN, Hoare A, Soto C, Bugueno I, Olivera M, Meneses, et al. Variability in Genomic and Virulent Properties of Porphyromonas gingivalis Strains Isolated From Healthy and Severe Chronic Periodontitis Individuals. Front Cell Infect Microbiol. 2019;9:246. doi: 10.3389/fcimb.2019.00246

42. Zhou L, Slamti L, Lereclus D, Raymond B. Optimal Response to Quorum-Sensing Signals Varies in Different Host Environments with Different Pathogen Group Size. mBio. 2020;11(3):e00535-20. doi: 10.1128/mBio.00535-20

43. Nazzaro F, Fratianni F, Coppola R. Quorum sensing and phytochemicals. Int J Mol Sci. 2013;14(6):12607-12619. doi: 10.3390/ijms140612607

44. Papenfort K, Bassler BL. Quorum sensing signal-response systems in Gram-negative bacteria. Nat Rev Microbiol. 2016;14(9):576-588. doi: 10.1038/nrmicro.2016.89